Nach der Klostergründung in Fulda im Jahre 744, wurden in folgender Zeit verschiedene Nebenklöster in der Umgebung errichtet. Für die seelsorgliche Betreuung der Gläubigen jenseits des Flusses Fulda baute man am heutigen Standort die erste Kirche, die 812 durch den Mainzer Erzbischof Richulf eingeweiht wurde. Sie war den beiden Heiligen Johannes dem Täufer und Johannes dem Evangelisten und Apostel geweiht. Ca. 25 Jahre später wurde unter dem Fuldaer Abt Rabanus Maurus ein Kloster angebaut und die Kirche erweitert. Um das Jahr 1000 entstand eine dreischiffige, romanische Basilika mit Stützenwechsel. Brände im 12. und 13. Jahrhundert machten Wiederaufbauten und Neueinweihungen der Kirche erforderlich. Aus dieser Zeit sind uns der untere Kirchturm mit der ehemaligen Michaelskapelle und den darin befindlichen Freskenmalereien erhalten.

Der heutige Kirchbau geht auf einen Neubau um 1500 zurück. Die Pröpste Wilkin und Melchior Küchenmeister erneuerten damals Kloster- und Kirchengebäude.

Im Jahre 1686 begann Propst Bonifaz von Buseck die Kirche neu zu gestalten. Er führte die barocke Ausstattung der Kirche mit Hoch- und Seitenaltären, Kanzel, Beichtstuhl und Empore ein. Sein Wappen ist deswegen überall dort angebracht. Obwohl die Kirche damals schon längst fertig war und auch schon benutzt wurde, konnte sie erst eingeweiht werden, als sich ein Bischof in der Nähe befand. So wurde die Kirche am 23. Mai 1691 durch den in Erfurt residierenden Mainzer Weihbischof Gudenus eingeweiht.

Die letzte Vollendung zum heutigen Aussehen der Kirche geschah durch Propst Conrad von Mengersen, der von 1715 - 1753 Propst auf dem Johannesberg war. Er gestaltete die Propsteigebäude im barocken Stil und lies einige Neubauten wie den "Roten Bau" oden den Propsteigarten errichten. Die Kirche erhielt über dem spätgotischen Steinhelm den barocken Turmaufsatz, eine Sakristei und die heutige Quirinuskapelle.

Daneben lies er Gewänder und Goldschmiedearbeiten anfertigen, die z.T. heute noch in Gebrauch sInd.

In den letzten Jahrzehnten erhielt die Kirche einen Außenputz. In den Jahren 1997-2005 wurde sie im Inneren grundlegend restauriert. Heute zeigen die Altäre die Farbschichten von der letzten großen Farbfassung aus dem Jahr 1907. Lediglich der frühbarocke Beichtstuhl weist die rekonstruierte Originalfassung aus der Barockzeit auf.

Johannesberger Straße 4

36041 Fulda-Johannesberg

Telefon: 0661 – 9  42  95 27

Zur Pfarrei gehören:

Fulda-Harmerz,

Fulda-Istergiesel; Mariae Geburt,Filialkirchengemeinde,

Fulda-Niederröder Höhe,

Fulda-Zell, St. Judas Thaddäus, Filialkirchengemeinde,

Fulda-Zirkenbach